Russian Journal of Child NeurologyRussian Journal of Child NeurologyРусский журнал детской неврологии2073-88032412-9178Publishing House ABV Press36110.17650/2073-8803-2021-16-1-2-42-57ORIGINAL REPORTSОРИГИНАЛЬНЫЕ СТАТЬИEEG findings in patients with angelman syndrome. Notched slow waves and age-specific characteristics of the main EEG patternsЭЭг при синдроме ангельмана. Зубчатые медленные волны и возрастные характеристики основных ЭЭг-паттерновKuzmichG. V.КузьмичГ. В.
Russian Federation

Grigoriy Viktorovich Kuzmich 

5 Nagornaya St., Troitsk, Moscow 108840

21A 5th Donskoy Proezd, Moscow 119334

Григорий Викторович Кузьмич  

108840 Москва, Троицк, ул. Нагорная, 5

119334 Москва, 5-й Донской проезд, 21А

kuzmichgv@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-6125-0618BobylovaM. Yu.БобыловаМ. Ю.
Russian Federation

Mariya Yuryevna Bobylova 

5 Nagornaya St., Troitsk, Moscow 108840

9 Akademika Anokhina St., Moscow 119579

Мария Юрьевна Бобылова 

108840 Москва, Троицк, ул. Нагорная, 5

119579 Москва, ул. Академика Анохина, 9

mariya_bobylova@mail.ruhttps://orcid.org/0000-0001-8855-7740MukhinK. Yu.МухинК. Ю.
Russian Federation

5 Nagornaya St., Troitsk, Moscow 108840

9 Akademika Anokhina St., Moscow 119579

108840 Москва, Троицк, ул. Нагорная, 5

119579 Москва, ул. Академика Анохина, 9

https://orcid.org/0000-0001-9050-2036PylaevaO. A.ПылаеваО. А.
Russian Federation

5 Nagornaya St., Troitsk, Moscow 108840

9 Akademika Anokhina St., Moscow 119579

108840 Москва, Троицк, ул. Нагорная, 5

119579 Москва, ул. Академика Анохина, 9

GlukhovaL. Yu.ГлуховаЛ. Ю.
Russian Federation

5 Nagornaya St., Troitsk, Moscow 108840

108840 Москва, Троицк, ул. Нагорная, 5

BagdasaryanA. S.БагдасарянА. С.
Russian Federation

Build. 1, 20 Delegatskaya St., Moscow 127473

127473 Москва, ул. Делегатская, 20, стр. 1

ZakharovaA. Yu.ЗахароваА. Ю.
Russian Federation

1 Samory Mashela St., GSP-7, Moscow 117997

117997 Москва, ГСП-7, ул. Саморы Машела, 1

Svt. Luka’s Institute of Child Neurology and EpilepsyООО «Институт детской неврологии и эпилепсии им. Свт. Луки»G.E. Sukhareva Research and Practical Center for Mental Health of Children and Adolescents, Moscow Healthcare DepartmentГБУЗ «Научно-практический центр психического здоровья детей и подростков им. Г.Е. Сухаревой» ДЗМSvt. Luka’s Institute of Child and Adult Neurology and EpilepsyООО «Институт детской и взрослой неврологии и эпилепсии им. Свт. Луки»A.I. Evdokimov Moscow State University of Medicine and Dentistry, Ministry of Health of RussiaФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова»D. Rogachev National Research Center of Pediatric Hematology, Oncology, and ImmunologyФГБУ «Национальный научно-практический центр детской гематологии, онкологии и иммунологии им. Дмитрия Рогачева»15042021161-242573007202130072021Copyright ©; 2021, ABV-PressCopyright ©; 2021, АБВ-пресс2021ABV-PressАБВ-прессhttps://rjdn.abvpress.ru/jour/about/editorialPolicieshttps://rjdn.abvpress.ru/jour/article/view/361

Angelman syndrome (AS) is a genetic disorder caused by a mutation in the maternal copy of the UBE3A gene and characterized by typical clinical manifestations (such as mental retardation, difficulty walking, and laughter) and specific changes on the electroencephalogram (EEG).The aim of this study was to analyze age-specific characteristics of the main EEG patterns, including high-amplitude frontal delta activity with spikes, slow-wave delta-theta activity with spikes in the posterior regions, and diffuse continuous rhythmic theta activity. In addition to that, we assessed the frequency of a rare and highly specific for AS EEG pattern: notched slow waves.We have identified and described additional criteria for EEG during sleep: high index of pathological slow-wave activity and the ratio of pathological slow-wave activity index to epileptiform activity index during sleep. We also analyzed all EEG patterns at the age most significant for the detection of this syndrome (up to 3 years) and their age-specific dynamics.We covered the frequency and characteristics of EEG patterns rare in AS patients, such as three-phase bifrontal delta waves, reactive pathological activity in the posterior areas, EEG patterns of focal seizures originating from the posterior areas, benign epileptiform discharges of childhood, and migrating continuous slow-wave activity.We analyzed the differences between main EEG patterns in AS and frontal and occipital intermittent rhythmic delta activity (fIRDA and OIRDA patterns).

Синдром Ангельмана – хромосомный синдром, возникающий в результате мутации материнской копии гена UBE3A, имеющий характерную клиническую картину (задержка психического развития, шаткость при ходьбе, приступы смеха) и специфические изменения на электроэнцефалограмме (ЭЭг).Целью исследования было изучение возрастных характеристик всех основных ЭЭг-паттернов, таких как высокоамплитудная лобная дельта-активность с включением спайков, медленноволновая дельта-тета-активность с включением спайков в задних отделах и диффузная продолженная ритмичная тета-активность. Дополнительно проведен анализ встречаемости редкого и высокоспецифичного для синдрома Ангельмана ЭЭг-феномена – зубчатых медленных волн. Впервые выявлены и подробно описаны дополнительные критерии ЭЭг во время сна: высокий индекс патологической медленноволновой активности и соотношение между индексами патологической медленноволновой и эпилептиформной активностью во сне.Проанализированы все ЭЭг-паттерны в возрасте, наиболее значимом для выявления синдрома (до 3 лет), и их возрастная динамика.Описаны частота встречаемости и характеристики редких при синдроме Ангельмана ЭЭг-паттернов, таких как трифазные бифронтальные дельта-волны, феномен реактивности патологической активности в задних отделах, ЭЭг-паттерны фокальных приступов, исходящих из задних отделов, доброкачественные эпилептиформные паттерны детства и феномен мигрирующей продолженной медленноволновой активности.Проанализированы различия между основными ЭЭг-паттернами при синдроме Ангельмана и преходящей ритмичной лобной и затылочной дельта-активностью (паттерны fIRDA и OIRDA).

Angelman syndromeUBE3A geneepilepsyelectroencephalographyvideo EEG monitoringnotched delta activitydelta-theta-OPT patternbenign epileptiform discharges of childhoodсиндром Ангельманаген UBE3Aэпилепсияэлектроэнцефалографиявидео-ЭЭг-мониторингзубчатая дельта-активностьпаттерн дельта-тета-ОРТдоброкачественные эпилептиформные паттерны детства1. Абатуров А.Е., Петренко Л.Л., Кривуша Е.Л. Синдром Ангельмана. Часть 2 (клиника и диагностика). Здоровье ребенка 2015;6(66). [Abaturov A.E., Petrenko L.L., Krivusha E.L. Angelman syndrome. Part 2 (clinical manifestations and diagnosis). Zdorovye rebenka = Child Health 2015;6(66). (In Russ.)].Абатуров А.Е., Петренко Л.Л., Кривуша Е.Л. Синдром Ангельмана. Часть 2 (клиника и диагностика). Здоровье ребенка 2015;6(66). [Abaturov A.E., Petrenko L.L., Krivusha E.L. Angelman syndrome. Part 2 (clinical manifestations and diagnosis). Zdorovye rebenka = Child Health 2015;6(66). (In Russ.)].2. Михайлова Н.В., Савинов С.В., Акчурина Я.Е. и др. Синдром Ангельмана как иллюстрация дифференцированного подхода к диагностике причин аутизма, задержки психомоторного развития и ДЦП. Нейрохирургия и неврология Казахстана 2017;1(46). [Mikhaylova N.V., Savinov S.V., Akchurina Ya.E. et al. Angelman syndrome as an illustration of a differentiated approach to the diagnosis of the causes of autism, delayed psychomotor development and cerebral palsy. Neyrokhirurgiya i nevrologiya Kazakhstana = Neurosurgery and Neurology of Kazakhstan 2017;1(46). (In Russ.)].Михайлова Н.В., Савинов С.В., Акчурина Я.Е. и др. Синдром Ангельмана как иллюстрация дифференцированного подхода к диагностике причин аутизма, задержки психомоторного развития и ДЦП. Нейрохирургия и неврология Казахстана 2017;1(46). [Mikhaylova N.V., Savinov S.V., Akchurina Ya.E. et al. Angelman syndrome as an illustration of a differentiated approach to the diagnosis of the causes of autism, delayed psychomotor development and cerebral palsy. Neyrokhirurgiya i nevrologiya Kazakhstana = Neurosurgery and Neurology of Kazakhstan 2017;1(46). (In Russ.)].3. Мухин К.Ю. Синдром Ангельмана. В кн.: Эпилептические энцефалопатии и схожие синдромы у детей. М.: АртСервис Лтд, 2011. C. 520–533. [Mukhin K.Yu. Angelman syndrome. In: Epileptic encephalopathies and similar syndromes in children. Moscow: ArtServis Ltd, 2011. Pp. 520–533. (In Russ.)].Мухин К.Ю. Синдром Ангельмана. В кн.: Эпилептические энцефалопатии и схожие синдромы у детей. М.: АртСервис Лтд, 2011. C. 520–533. [Mukhin K.Yu. Angelman syndrome. In: Epileptic encephalopathies and similar syndromes in children. Moscow: ArtServis Ltd, 2011. Pp. 520–533. (In Russ.)].4. Battaglia A., Carey J.C., Thompson J.A., Filloux F.M. EEG studies in the Wolf– Hirschhorn (4p-) syndrome. EEG Clin Neurophysiol 1996;99(4):324.Battaglia A., Carey J.C., Thompson J.A., Filloux F.M. EEG studies in the Wolf– Hirschhorn (4p-) syndrome. EEG Clin Neurophysiol 1996;99(4):324.5. Bird L.M. Angelman syndrome: review of clinical and molecular aspects. Appl Clin Genet 2014;7:93–104.Bird L.M. Angelman syndrome: review of clinical and molecular aspects. Appl Clin Genet 2014;7:93–104.6. Boyd S.G., Harden A., Patton M.A. The EEG in early diagnosis of the Angelman (happy puppet) syndrome. Eur J Pediatr 1988;147(5):508–13. DOI: 10.1007/BF00441976.Boyd S.G., Harden A., Patton M.A. The EEG in early diagnosis of the Angelman (happy puppet) syndrome. Eur J Pediatr 1988;147(5):508–13. DOI: 10.1007/BF00441976.7. Den Bakker H., Sidorov M.S., Fan Z. et al. Abnormal coherence and sleep composition in children with Angelman syndrome: a retrospective EEG study. Mol Autism 2018;9:32. DOI: 10.1186/s13229-018-0214-8.Den Bakker H., Sidorov M.S., Fan Z. et al. Abnormal coherence and sleep composition in children with Angelman syndrome: a retrospective EEG study. Mol Autism 2018;9:32. DOI: 10.1186/s13229-018-0214-8.8. Fariello R.G., Orrison W., Blanco G., Reyes P.F. Neuroradiological correlates of frontally predominant intermittent rhythmic delta activity (FIRDA). Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1982;54(2):194–202. DOI: 10.1016/0013-4694(82)90161-4.Fariello R.G., Orrison W., Blanco G., Reyes P.F. Neuroradiological correlates of frontally predominant intermittent rhythmic delta activity (FIRDA). Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1982;54(2):194–202. DOI: 10.1016/0013-4694(82)90161-4.9. Korff C.M., Kelley K.R., Nordli D.R.Jr. Notched delta, phenotype, and Angelman syndrome. J Clin Neurophysiol 2005;22(4):238–43. DOI: 10.1097/01.wnp.0000167930.90824.0f.Korff C.M., Kelley K.R., Nordli D.R.Jr. Notched delta, phenotype, and Angelman syndrome. J Clin Neurophysiol 2005;22(4):238–43. DOI: 10.1097/01.wnp.0000167930.90824.0f.10. Laan L.A., Renier W.O., Arts W.F.M. et al. Evolution of epilepsy and EEG findings in Angelman syndrome. Epilepsia 1997;38:195–9. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1997.tb01097.x.Laan L.A., Renier W.O., Arts W.F.M. et al. Evolution of epilepsy and EEG findings in Angelman syndrome. Epilepsia 1997;38:195–9. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1997.tb01097.x.11. Laan L.A., Vein A.A. A Rett patient with a typical Angelman EEG. Epilepsia 2002;43(12):1590–2. DOI: 10.1046/j.1528-1157.2002.30802.x.Laan L.A., Vein A.A. A Rett patient with a typical Angelman EEG. Epilepsia 2002;43(12):1590–2. DOI: 10.1046/j.1528-1157.2002.30802.x.12. Matsumoto A., Kumagai T., Miura K. et al. Epilepsy in Angelman syndrome associated with chromosome 15q deletion. Epilepsia 1992;33:1083–90. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1992.tb01763.x.Matsumoto A., Kumagai T., Miura K. et al. Epilepsy in Angelman syndrome associated with chromosome 15q deletion. Epilepsia 1992;33:1083–90. DOI: 10.1111/j.1528-1157.1992.tb01763.x.13. Minassian B.A., DeLorey T.M., Olsen R.W. et al. Angelman syndrome: correlations between epilepsy phenotypes and genotypes. Ann Neurol 1998;43(4): 485–93. DOI: 10.1002/ana.410430412.Minassian B.A., DeLorey T.M., Olsen R.W. et al. Angelman syndrome: correlations between epilepsy phenotypes and genotypes. Ann Neurol 1998;43(4): 485–93. DOI: 10.1002/ana.410430412.14. Riviello J.J.Jr., Foley C.M. The epileptiform significance of intermittent rhythmic delta activity in childhood. J Child Neurol 1992;7(2):156–60. DOI: 10.1177/088307389200700204.Riviello J.J.Jr., Foley C.M. The epileptiform significance of intermittent rhythmic delta activity in childhood. J Child Neurol 1992;7(2):156–60. DOI: 10.1177/088307389200700204.15. Rubin D.I., Patterson M.C., Westmoreland B.F., Klass D.W. Angelman’s syndrome: clinical and electroencephalographic findings. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1997;102(4):299–302. DOI: 10.1016/s0013-4694(96)96105-2.Rubin D.I., Patterson M.C., Westmoreland B.F., Klass D.W. Angelman’s syndrome: clinical and electroencephalographic findings. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1997;102(4):299–302. DOI: 10.1016/s0013-4694(96)96105-2.16. Valente K.D., Andrade J.Q., Grossmann R.M. et al. Angelman syndrome: difficulties in EEG pattern recognition and possible misinterpretations. Epilepsia 2003;44:1051–63. DOI: 10.1046/j.1528-1157.2003.66502.x.Valente K.D., Andrade J.Q., Grossmann R.M. et al. Angelman syndrome: difficulties in EEG pattern recognition and possible misinterpretations. Epilepsia 2003;44:1051–63. DOI: 10.1046/j.1528-1157.2003.66502.x.17. Van der Drift J., Magnus O. The value of the EEG in the differential diagnosis of cases with cerebral lesion. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1959;11:733–46.Van der Drift J., Magnus O. The value of the EEG in the differential diagnosis of cases with cerebral lesion. Electroencephalogr Clin Neurophysiol 1959;11:733–46.18. Vendrame M., Loddenkemper T., Zarowski M. et al. Analysis of EEG patterns and genotypes in patients with Angelman syndrome. Epilepsy Behav 2012;23(3):261–5. DOI: 10.1016/j.yebeh.2011.11.027.Vendrame M., Loddenkemper T., Zarowski M. et al. Analysis of EEG patterns and genotypes in patients with Angelman syndrome. Epilepsy Behav 2012;23(3):261–5. DOI: 10.1016/j.yebeh.2011.11.027.19. Viani F., Romeo A., Viri M. et al. Seizure and EEG patterns in Angelman’s syndrome. J Child Neurol 1995;10:467–71. DOI: 10.1177/088307389501000609.Viani F., Romeo A., Viri M. et al. Seizure and EEG patterns in Angelman’s syndrome. J Child Neurol 1995;10:467–71. DOI: 10.1177/088307389501000609.20. Watemberg N., Gandelman R., Neufeld M.Y. et al. Clinical correlates of frontal intermittent rhythmic delta activity in children. J Child Neurol 2003;18:525–9. DOI: 10.1177/08830738030180080601.Watemberg N., Gandelman R., Neufeld M.Y. et al. Clinical correlates of frontal intermittent rhythmic delta activity in children. J Child Neurol 2003;18:525–9. DOI: 10.1177/08830738030180080601.21. Watemberg N., Linder I., Dabby R. et al. Clinical correlates of occipital intermittent rhythmic delta activity (OIRDA) in children. Epilepsia 2007;48(2):330–4. DOI: 10.1111/j.1528-1167.2006.00937.x.Watemberg N., Linder I., Dabby R. et al. Clinical correlates of occipital intermittent rhythmic delta activity (OIRDA) in children. Epilepsia 2007;48(2):330–4. DOI: 10.1111/j.1528-1167.2006.00937.x.22. Williams C.A., Beaudet A.L., Clayton-Smith J. et al. Angelman syndrome 2005: updated consensus for diagnostic criteria. Am J Med Genet A 2006;140(5):413–8. DOI: 10.1002/ajmg.a.31074.Williams C.A., Beaudet A.L., Clayton-Smith J. et al. Angelman syndrome 2005: updated consensus for diagnostic criteria. Am J Med Genet A 2006;140(5):413–8. DOI: 10.1002/ajmg.a.31074.23. Yum M.S., Lee E.H., Kim J.H. et al. Implications of slow waves and shifting epileptiform discharges in Angelman syndrome. Brain Dev 2013;35(3):245–51. DOI: 10.1016/j.braindev.2012.04.006.Yum M.S., Lee E.H., Kim J.H. et al. Implications of slow waves and shifting epileptiform discharges in Angelman syndrome. Brain Dev 2013;35(3):245–51. DOI: 10.1016/j.braindev.2012.04.006.